Великий экспериментатор родился в обеспеченной буржуазной семье. Его отец, адвокат и художник-любитель, покончил с собой, когда ему было девять лет. Это трагическое событие глубоко повлияло на формирование будущего писателя. Впоследствии тема смерти, которую он называл «своей возлюбленной», станет для него одной из ведущих. Писать стихи Кокто начал с 1906 года и дебютировал как поэт: «Лампа Аладина» (1908), «Легкомысленный принц» (1910), «Танец Софокла» (1912). Поэзию он считал основой любого искусства и на протяжении всей жизни публиковал сборники: «Стихи» (1920), «Словарь» (1922), «Опера» (1927), «Аллегория» (1941), «Леона» (1945), «Распятие» (1946), «Греческий ритм» (1951). За год до смерти Кокто издал поэму «Реквием» (1962), в которой были собраны воедино все основные мотивы его творчества.

Воспитанный на любви к классическому искусству, он начал пересматривать свои взгляды после знакомства с Марселем Прустом и Сергеем Дягилевым, который привлек его к сотрудничеству с «Русским балетом». Кокто пишет либретто для этой труппы, а также для нескольких независимых театров. В 1913 году он открывает для себя музыку Игоря Стравинского и завязывает дружеские отношения с композитором, которому посвятил книгу «Потомак» (1919). Сценическая деятельность Кокто способствовала появлению спектакля нового типа, отрицавшего традиции и отражавшего настроения «потерянного поколения». Самым знаменитым и одновременно скандальным стал авангардный балет «Парад» (1917) на музыку Эрика Сати, с декорациями Пабло Пикассо: в представлении, включавшем элементы акробатики и спорта, использовались кубистские принципы оформления. На афише к этому спектаклю впервые появилось придуманное Гийомом Аполлинером определение «сюрреалистический». В книге «Петух и арлекин» (1918) Кокто дал восторженную оценку «простой и ясной» музыке Сати, противопоставив ее «напыщенной выспренности» Вагнера и Дебюсси. Вскоре Кокто становится идеологом «Шестерки» – группы французских композиторов-новаторов, писавших музыку к его балетам, первым из которых был протестующий против устаревших вкусов гротеск «Свадьба на Эйфелевой башне» (1921).

Но уже в 1926 году писатель публикует сборник литературно-критических эссе «Призыв к порядку», свидетельствующих о разочаровании в принципах авангардистского искусства, которые сами превратились в некую догму. Он обращается к античной мифологии, создавая новую интерпретацию сюжетов классических трагедий: пьесы «Антигона» (1922), «Адская машина» (1934); либретто к опере-оратории Стравинского «Царь Эдип» (1928). Центральным для Кокто стал миф об Орфее, повлиявший на все сферы его творчества. Новое и чрезвычайно плодотворное поле деятельности он обрел в кинематографе, сняв в 1930 году свой первый фильм «Кровь поэта», заложивший основы его личной мифологии. В том же году, после пребывания в наркологической клинике, он опубликовал эссе «Опиум» с собственными иллюстрациями, выполненными в экспрессионистической манере.

Первым прозаическим сочинением поэта был роман «Самозванец Тома» (1923), основанный на впечатлениях от Первой мировой войны, но шедевром его в области прозы считается роман «Трудные дети» (1929), герои которого гибнут, будучи не в силах покинуть «зеленый рай детской любви». После Второй мировой войны Кокто возвращается к балету: в качестве либреттиста и художника-декоратора он участвует в создании экспериментальных спектаклей «Юноша и Смерть» на музыку И. С. Баха (1946) и «Федра» на музыку Ж. Орика (1950). Его духовные поиски в послевоенные годы отразились в снятых им по собственным сценариям фильмах «Орфей» (1950) и «Завещание Орфея» (1959).